Collins śpiewał w ośmiu piosenkach, które dotarły do 1. miejsca listy przebojów "Billboardu" pomiędzy 1984 a 1989 (w siedmiu jako artysta solowy i w jednej z Genesis). Jego piosenki, których tematem jest głównie utracona miłość, są różnorodne, od bazującego na dźwiękach perkusji "In the Air Tonight", poprzez dance-popowe "Sussudio", do jego największego hitu - mówiącego o problemach społecznych "Another Day in Paradise". Jego międzynarodowa popularność zmieniła postrzeganie Genesis z grupy grającej rock progresywny na zespół regularnie występujący na listach przebojów muzyki pop i jeden z filarów stacji telewizyjnej MTV w początkach jej działania.